Die Annahme, Venus sei ursprünglich eine italische Göttin des Ackerlandes, der Gärten, des Frühlings und als solche eine Göttin von Bauern und Winzern gewesen, wird heute nicht mehr vertreten. Auch für einen frühen Kult sind keine Anzeichen zu finden. Sie hatte keinen eigenen flamen (Priester) und auch in den ältesten Kalendern wird kein Fest der Venus verzeichnet. Seit dem 4. Jahrhundert v. Chr. wurde sie des Öfteren als „Göttin der Liebe“ mit der griechischen Aphrodite gleichgesetzt, deren Kult sich als Venus Erycina von Sizilien, besonders vom Berg Eryx, nach Italien ausbreitete. Der erste archäologische Beweis war der Fund einer Darstellung zusammen mit Persephone auf einem Spiegel aus Praeneste. Sie gelangte zu besonderer Bedeutung als Göttin des latinischen Bundes und hatte als solche Heiligtümer in Lavinium und Ardea.
In Rom hatte sie in alter Zeit besondere Verehrung als Murcia, worin man später fälschlich die „Myrtenfreundin“ (Myrtea) sehen wollte, sowie als Cloacina. Als Venus Libentina war sie die Göttin der sinnlichen Lust, als Venus Libitina die Leichengöttin. In ihrem Tempel wurden die zur Bestattung notwendigen Utensilien aufbewahrt und die Totenlisten geführt. Parallel zur Entwicklung der Venus verlief in Kampanien die Gleichsetzung der oskischen Göttin Herentas zu Aphrodite. Der erste stadtrömische Venus-Tempel wurde 295 v. Chr. von Quintus Fabius Maximus Gurges geweiht. 217 v. Chr., nach der Schlacht am Trasimenischen See, wurde auf Geheiß der Sibyllinischen Bücher der Venus vom Berg Eryx ein Tempel gelobt und auf dem Kapitol erbaut.
Die Sage, dass Aeneas der Sohn von ihr und Anchises sei, wurde dahingehend erweitert, dass er nach der Zerstörung der Stadt Troja in die mittelitalienische Region Latium ausgewandert sei. Nach dieser Version führte Venus zunächst ihren Sohn zusammen mit dem alten Vater Anchises sicher aus dem untergehenden Troja. Als Göttin der Liebe sorgte sie anschließend dafür, dass sich die karthagische Königin Dido in Aeneas verliebte und ihm Zuflucht gewährte. Auch in der entscheidenden Schlacht gegen Turnus griff sie auf Seiten ihres Sohnes ein und brachte diesem seinen Speer zurück. Ein Bildnis von ihr soll Aeneas mit nach Lavinium gebracht haben.
